Effect of Aerobic Training on the Relationship Between Loading Rate and Quadriceps Muscle Activities in Men With Diabetic Neuropathy: A Clinical Trial

Introduction
In more than 50% of patients with diabetic neuropathy (DN) irreparable nerve damage occurs before diagnosis. Due to the rather high DN prevalence rates, rehabilitation programs are needed to effectively treat the DN. However, less is known about the underlying physiological and biomechanical mechanisms responsible for the observed exercise-induced adaptations in DN patients. Ground reaction forces (GRFs) during activities such as walking and running can lead to lower limb injuries such as tibial stress fracture. Quadriceps muscles absorb the shocks of ground reaction forces by eccentric activation. This study aims to evaluate the effect of aerobic training on relationship between loading rate and quadriceps muscle activities in men with DN. 

Materials and Methods
In this double-blinded, randomized, controlled clinical trial, participants were 40 men with DN (20 in the training group: age= 54.9±7.3 years, body mass index= 28.4±5.4 kg/m2; and 20 in the control group: age= 54.1±7.3 years, body mass index= 28.5±5.1 kg/m2), who were selected by a convenience sampling method. All participants provided their written informed consent prior to the study. Average score of 6 in the Michigan test was needed for all participants to participate in the study. The GRF data was recorded using a force plate system at sampling rate of 1000 Hz during walking. The electrical activity of selected lower limb muscles was recorded using the electromyography method before and after training protocol. The sampling rate of the electromyography system was set at 1000 Hz. The training group performed aerobic training for 12 weeks (three sessions per week). The normal distribution of data was confirmed using the Shapiro-Wilk test. Pearson correlation coefficient was used to calculate the relationship between loading variables and quadriceps activities. The significance level was set at 0.05. All statistical analyses were performed in SPSS software, version 18. 

Results
The results showed an increase in the negative relationship between vertical loading rate and vastus lateralis activities after training (P<0.05). The vastus medialis and rectus femoris activities did not demonstrate any significant relationship with loading rate after training protocol (P>0.05). 

Conclusion
Aerobic training can improve the relationship between vastus lateralis activities and vertical loading rate amplitudes in men with DN. 

Ethical Considerations

Compliance with ethical guidelines
This study was approved by the ethics committee of Ardebil University of Medical Sciences (Code: IR.ARUMS.REC.1397.287) and was registered by Iranian Registry of Clinical Trials (Code: IRCT20200201046326N1). 

Funding
This article was extracted from the research proposal of AmirAli Jafarnezhadgero The study was funded by Mohaghegh Ardabili University.

Authors' contributions
The authors contributed equally to preparing this article. 

Conflict of interest
The authors declared no conflict of interest. 

Acknowledgments
The authors would like to thank the participants for their cooperation.

مقدمه
نیروهای عکس‌العمل زمین، زمان رسیدن به اوج نیروهای عکس‌العمل زمین، نرخ بارگذاری، ایمپالس و گشتاور آزاد از مهم‌ترین متغیرهای کینتیکی هستند که می‌توان آن‌ها را برای حرکات انتقالی در نظر گرفت [1]. نرخ بارگذاری عمودی نشان‌دهنده شیب افزایش اوج اولیه نیروی عمودی عکس‌العمل زمین طی تماس پاشنه با زمین است [2]. گزارش شده است که سرعت بارگذاری عمودی یک متغیر مهم برای ارزیابی بارهای اضافی وارده بر بافت‌های عضلانی‌اسکلتی است [3، 4]. نیروهای عکس‌العمل زمین طی فعالیت‌هایی نظیر راه رفتن و دویدن می‌توانند منجر به آسیب‌هایی در اندام تحتانی همچون شکستگی ناشی از فشار در استخوان تیبیا شوند [5]. نرخ بارگذاری عمودی به‌عنوان شیب خط اتصال‌دهنده لحظه تماس پاشنه تا اوج اولیه نیروی عمودی عکس‌العمل زمین طی راه رفتن تعریف می‌شود [1]. 
یکی از مکانیسم‌های بدن جهت کاهش و جذب نیروهای وارده بر بدن، انقباض برونگرای عضلات چهارسررانی طی فاز پاسخ بارگذاری می‌باشد [6]. 3 عضله پهن خارجی، پهن داخلی و راست رانی از گروه عضلات چهارسر ران می‌باشند که به‌دلیل سطحی بودن این عضلات امکان سنجش فعالیت الکتریکی آن‌ها توسط الکترومایوگرافی سطحی میسر است [7]. یکی از عوارض قابل توجه نوروپاتی دیابتی آتروفی عضلانی به‌صورت کاهش چگالی فیبرهای عضلانی و کاهش مساحت واحد حرکتی است که حتی قبل از بروز علائم نوروپاتی مشاهده می‌شود [8، 9]. این تأثیرات در عضلات اسکلتی اندام تحتانی نمود بیشتری دارد. به این دلیل که کاهش ظرفیت عملکردی این عضلات افزایش خطر افتادن، تغییر الگوی راه رفتن و اختلال در حفظ تعادل را در بیماران بالا می‌برد [8]. ابوود و همکاران در سال 2000 به بررسی اختلال در عملکرد عضلات اندام تحتانی در هنگام راه رفتن پرداختند و نشان دادند فعالیت الکتریکی تأخیری در این عضلات باعث می‌شود فشار بیشتری به کف پا هنگام راه رفتن وارد شود [10]. بنابراین، پیدا کردن شیوه‌های درمانی جهت کاهش اثرات مخرب ناشی از دیابت بر کیفیت راه رفتن و عملکرد عضلات از اهمیت بالایی برخوردار می‌باشد. 
یکی‌از این تمرینات، تمرینات هوازی می‌باشد که با استفاده از تمرین عضلات به‌ویژه در اندام تحتانی منجر به بهبود سیستم قلبی و تنفسی نیز می‌شوند [11]. در بین پارامترهای مختلفی که می‌توان از تحلیل الکترومایوگرام برای بررسی عملکرد عضلانی به دست آورد، یک مورد آن دامنه فعالیت الکتریکی عضلات می‌باشد [12]. افزایش دامنه فعالیت الکتریکی عضلات چهارسرران در طی فاز پاسخ بارگذاری با جذب شوک بیشتر در طی این فاز می‌تواند همراه باشد. در مطالعات گذشته، وینیک و همکاران در سال 2008 بیان کردند یک دوره تمرینات هوازی سبب بهبود حساسیت به انسولین در افراد مبتلا دیابت نوروپاتیک می‌شود [13]. سردار و همکاران در سال 2014 گزارش کردند که تمرینات هوازی سبب بهبود سلامت ذهنی و جسمانی در افراد مبتلا دیابت نوروپاتیک می‌شود [14]. باوجوداین، اثرات این شیوه تمرینی بر رابطه بین نرخ بارگذاری و فعالیت الکتریکی عضلات چهارسرران در افراد مبتلا به دیابت نوروپاتیک از لحاظ علمی بررسی  نشده است. بررسی این مورد می‌تواند نتایج مفیدی در اختیار محققین این حوزه در ارتباط با توان‌بخشی بهتر افراد مبتلا به نوروپاتی دیابتی قرار دهد. فرضیه پژوهش حاضر عبارت است از: یک دوره تمرینات هوازی منجر به افزایش مقادیر ضرب همستگی منفی بین دامنه فعالیت الکتریکی عضلات پهن خارجی، پهن داخلی و راست رانی طی فاز تماس پاشنه با مقادیر نرخ بارگذاری عمودی نیروی عکس‌العمل زمین در افراد دیابتی می‌شود. 

مواد و روش‌ها
پژوهش حاضر از نوع کارآزمایی بالینی می‌باشد. جامعه آماری پژوهش حاضر را کلیه مردان مبتلا به دیابت نوع 2 شهرستان اردبیل که سابقه دیابت بیشتر از 12 سال داشتند، تشکیل دادند. از بین جامعه آماری 20 بیمار مبتلا به نوروپاتی دیابتی (با میانگین سنی: 85/19±54/7، شاخص توده بدن: 38/03±28/5) در گروه آزمایش و 20 بیمار مبتلا به نوروپاتی دیابتی (با میانگین سنی: 24/1±54/9، شاخص توده بدن: 25/04±28/5) در گروه کنترل به‌صورت دردسترس به‌عنوان نمونه پژوهش انتخاب شدند. قرار گرفتن آزمودنی‌ها در دو گروه کنترل و آزمایش به‌صورت تصادفی انجام شد. 
در پژوهش حاضر براساس آزمون میشیگان و سیستم امتیازدهی fuzzy تمامی افرادی که در این مقیاس امتیاز به‌طور میانگین 6 را گرفتند، به‌عنوان نمونه پژوهش انتخاب شدند [15]. به این ترتیب که براساس مدل Fuzzy (که شامل ارزیابی علائم براساس امتیازهای تست میشیگان، سطح هموگلوبین گلیکولیزه و مدت زمان ابتلا به دیابت است) به بیماران امتیاز داده شد و از بین افراد شرکت‌کننده 40 نفر که طبق این سیستم امتیازدهی در درجه متوسط قرار گرفتند، انتخاب شدند [15]. فازهای امتیازدهی تست میشیگان شامل:
1. پرسش‌نامه‌ای که توسط خود بیمار تکمیل می‌شود؛
 2. امتیازدهی براساس حس و درک ارتعاش با استفاده از دیاپازون 128 هرتز (از این تست جهت تشخیص حس ارتعاش توسط فرد استفاده شد)؛
 3. امتیازدهی براساس حس لمس مونوفیلامان 10 گرم (حتی اگر یک نقطه به لحاظ لمسی بی‌حس بود، نتیجه تست مثبت در نظر گرفته می‌شد)،
 4. بازتاب مچ پا با استفاده از چکش رفلکس پزشکی؛
 5. بررسی وجود زخم پا [9، 15] که همه موارد برای هر دو پا بررسی ‌شد و همچنین سطح هموگلوبین گلیکولیزه و طول دوره‌ی بیماری، بیماران به‌دقت توسط فرد متخصص بررسی و شدت نوروپاتی تعیین شد. 
این تست از اعتبار و دقت ارزیابی بالایی برخوردار است و همبستگی بالایی با روش‌های تشخیصی پایه دارد [15]. همچنین در مورد تأثیرگذاری شاخص وزن بدن بر الگوی راه رفتن دقت شد تا گروه بیمار ازنظر شاخص توده بدن با گروه سالم یکسان باشد (دامنه شاخص بین 20 تا 35 کیلوگرم بر مترمربع). 
معیارهای ورود به پژوهش شامل نداشتن زخم پای دیابتی در زمان ارزیابی، فاقد اختلالات عصبی و ارتوپدی ناشی از سایر بیماری‌ها، عدم ابتلا به آرتروز و روماتیسم مفصلی، عدم ابتلا به رتینوپاتی شدید، نداشتن ناهنجاری‌های در ناحیه اندام تحتانی و عدم سابقه عمل جراحی در ناحیه اندام تحتانی بود. آزمودنی‌ها توسط پزشک معاینه و جهت شرکت در پژوهش به محققین معرفی می‌شدند. شرکت‌کنندگان فرم‌های مربوط به پرسش‌نامه تندرستی، میزان فعالیت جسمانی روزانه و رضایت‌نامه آگاهانه را تکمیل و تأیید کردند [16]. 

روش آزمون 
اندازه‌گیری پارامترهای پیکرسنجی شامل قد، وزن، چربی زیر پوستی (در 3 نقطه سینه، شکم و ران و تخمین از طریق فرمول سه نقطه‌ای جکسون-پولاک) طی یک جلسه توجیهی همراه با توضیح اهداف پژوهش و نحوه‌ اجرای اندازه‌گیری الکترومایوگرافی انجام شد [16]. شاخص توده بدن از طرق فرمول مربوطه (وزن تقسیم بر قد به توان 2) محاسبه شد [16]. 
فعالیت الکتریکی 2 عضله اندام تحتانی با استفاده از دستگاه الکترومایوگرافی 8 کاناله بایومتریک (ساخت انگلیس) با الکترودهای سطحی دو قطبی قبل و بعد از 8 هفته ثبت شد. محل قرار دادن الکترودها بر روی عضلات پهن خارجی، پهن داخلی و راست رانی بر طبق پروتکل اروپایی سنیام بود [17]. فاصله مرکز تا مرکز الکترود برابر 2 سانتی‌‌متر و سطح الکترود ضدحساسیت بود. فرکانس نمونه‌برداری برابر با 1000 هرتز بود. فیلترها پایین‌گذر و بالاگذر به‌ترتیب 500 و20 هرتز و ناچ فیلتر 60 هرتز (جهت حذف نویز برق شهری) جهت هموارسازی داده‌های خام الکترومایوگرافی مورد استفاده قرار گرفت. همچنین گین دستگاه برابر با 1000 بود [18]. محل دقیق قرارگیری هر الکترود قبل شروع تست بر روی بدن آزمودنی مشخص شد و به‌طور کامل با استفاده از پدهای ضدعفونی‌کننده الکلی تمیز شد. جهت محاسبه دامنه فعالیت عضلات از شاخص ریشه میانگین مجذور استفاده شد. جهت نرمال کردن مقادیر دامنه فعالیت عضلات طی تکلیف حرکتی، این مقادیر بر اوج دامنه فعالیت عضلات طی حداکثر انقباض ارادی ایزومتریک تقسیم و در عدد 100 ضرب شد. 
برای مشخص کردن فازهای مختلف راه رفتن از دستگاه صفحه نیرو برتک با فرکانس نمونه‌برداری 1000 هرتز استفاده شد. به این ترتیب که لحظه تماس پاشنه توسط تعیین اولین نقطه داده نیروی عمودی عکس‌العمل زمین بالاتر از 20 نیوتن و لحظه بلند شدن پنجه از آخرین نقطه داده نیروی عمودی عکس‌العمل زمین کمتر از 20 نیوتن تعیین شد. صفحه نیرو در قسمت میانی یک مسیر به طول 18 متر واقع شده بود [1]. قبل از انجام آزمون از آزمودنی‌ها خواسته شد چند بار در مسیر راه رفتن گام بردارند تا با مسیر آشنا شوند. هنگام اجرای تست هر آزمودنی 3 بار مسیر گفته‌شده را با سرعت انتخابی خود طی کردند. نرخ بارگذاری عمودی به‌عنوان شیب خط اتصال‌دهنده لحظه تماس پاشنه تا اوج اولیه نیروی عمودی عکس‌العمل زمین طی راه رفتن تعریف می‌شود [1]. از حداکثر انقباض ارادی ایزومتریک هر عضله به‌عنوان خط پایه جهت مقایسه استفاده شد. فعالیت عضلات در هر مرحله به‌عنوان درصد (٪) از خط پایه بیان شد. دلیل استفاده از مقادیر حداکثر انقباض ارادی ایزومتریک هر عضله جهت نرمال کردن داده‌های دامنه فعالیت عضلات این است که در پیش‌آزمون ‌و پس‌آزمون هیچ تضمینی وجود ندارد که الکترودها دقیقاً در یک نقطه قرار گیرند. باتوجه‌به وجود درصد چربی زیرپوستی متفاوت و تغییر احتمالی جهت و مکان قرارگیری الکترودها مقادیر دامنه باید برای هر عضله نسبت به خودش نرمال شود تا امکان مقایسه دامنه فعالیت هر عضله با خودش و سایر عضلات طی پیش‌آزمون ‌و پس‌آزمون میسر شود [19]. باتوجه‌به کیفیت سیگنال‌های حاصل از کلید‌های پایی، سیگنال استراید ششم به بعد راه رفتن مورد مطالعه قرار گرفت. مقادیر دامنه سیگنال‌ها طی فاز پاسخ بارگیری راه رفتن ثبت و محاسبه شد. 

برنامه تمرینی 
برنامه تمرینی براساس توصیه‌های انجمن دیابت امریکا و کالج آمریکایی طب ورزش و نیز براساس اصول علم تمرین اجرا و طرح‌ریزی شد. انجمن دیابت آمریکا، دیابتی‌های نوع 2 را به 2 تا 3 جلسه تمرین ورزشی (هوازی یا مقاومتی و یا ترکیبی) با گروه‌های عضلانی عمده در هفته که حداقل 150 دقیقه در هفته ورزش هوازی با شدت متوسط و یا حداقل 75 دقیقه در هفته ورزش هوازی با شدت بالا باشد، توصیه می‌کند [16]. برنامه تمرینی شامل 12 هفته تمرین هوازی به‌صورت 3 جلسه در هفته و هر جلسه 60 دقیقه خواهد بود. برنامه تمرینی در بخش تمرینی اصلی با شدت 65 درصد ضربان قلب بیشینه انجام شد. زمان‌بندی هر جلسه‌ تمرینی شامل 10 دقیقه گرم کردن (نرم دویدن، حرکات ترکیبی دست و پا و حرکات کششی)، 40 دقیقه تمرین اصلی دویدن با شدت‌های مذکور و در پایان 5 دقیقه سرد کردن و بازگشت به حالت اولیه بود (جدول شماره 1). 

ضربان قلب هدف آزمودنی‌ها در طول دوره‌ تمرینی با استفاده از فرمول ضربان قلب هدف کارونن (فرمول شماره 1) تخمین زده خواهد شد و ضربان قلب بیشینه نیز از فرمول ضربان قلب بیشینه کارونن (فرمول شماره 2) به ‌دست خواهد آمد [16] و شدت فعالیت موردنظر براساس ضربان قلب هدف به‌دست‌آمده با استفاده از ضربان‌سنج دستی (ساعت پولار) کنترل شد. همچنین برای به‌دست آوردن VO2max آزمودنی‌ها از آزمون راه رفتن رآکپورت و فرمول مربوطه (فرمول شماره 3) استفاده شد [16]. 3 جلسه تمرینی به ‌منظور آمادگی و آشنایی آزمودنی‌ها با برنامه تمرینات و شمارش ضربان قلب و نیز اطمینان از حضور داوطلبین، آمادگی پیش‌از شروع برنامه تمرینات در نظر گرفته خواهد شد. 
1. Target heart rate = (maximal heart rate– rest heart rate) %Intensity+rest heart rate (Karvonen)
2. Maximum heart rate=220–age (Karvonen)
3. VO2max(ml.kg-1.min-1)=853/132-(0/1692×وزن) -(0/3877×سن)+(برای مردان، 6/315)-(3/49/26×زمان)- (0/1565× ضربان قلب)
برای تجزیه‌وتحلیل داده‌ها از از آزمون شاپیرو ویلک برای بررسی نرمال بودن توزیع داده‌ها استفاده شد. مقادیر همبستگی توسط آزمون ضریب همبستگی پیرسون محاسبه شد. از آزمون تحلیل واریانس دوسویه با اندازه‌های تکراری جهت تحلیل داده‌ها استفاده شد. تجزیه‌وتحلیل داده‌ها با استفاده از نرم‌افزار SPSS نسخه 18 انجام شد. 

یافته ها
نتایج مقایسه پارامترهای پیکرسنجی مربوط به هر دو گروه در جدول شماره 2 ارائه شده است. نتایج جدول شماره 2 نشان می‌دهد دو گروه کنترل و آزمایش در پیش‌آزمون کاملاً ازنظر ویژگی‌های جمعیت‌شناختی و شدت دیابت همسان بودند و هیچ‌گونه اختلاف معناداری بین آن‌ها وجود ندارد (0/05<P). 

بررسی‌ پایه مقادیر ضریب همبستگی، عدم وجود اختلاف معنا‌داری را بین پیش‌آزمون‌های دو گروه کنترل و آزمایش طی راه رفتن نشان داد (0/05<P) (جدول شماره 3). 

همان‌طورکه در جدول شماره 4 مشاهده می‌شود، نتایج پژوهش حاضر نشان می‌دهد اثر عامل زمان تنها بر مقادیر ضریب همبستگی فعالیت عضله پهن خارجی با مقادیر نرخ بارگذاری معنادار می‌باشد (0/041=P). اثر عامل گروه بر مقادیر ضریب همبستگی فعالیت عضلات مختلف با مقادیر نرخ بارگذاری عمودی معنادار نبود (0/05<P). اثر تعاملی گروه و زمان بر مقادیر ضریب همبستگی فعالیت عضله پهن خارجی با مقادیر نرخ بارگذاری معنادار می‌باشد (0/028=P). نتایج آزمون تعقیبی نشان داد مقادیر ضریب همبستگی فعالیت عضله پهن خارجی با مقادیر نرخ بارگذاری عمودی در گروه آزمایش معکوس بوده و افزایش معناداری را بعد از دوره تمرینی داشته است. 

بحث
هدف پژوهش حاضر بررسی اثر تمرینات هوازی بر رابطه بین نرخ بارگذاری و فعالیت الکتریکی عضلات چهارسرران است. نتایج نشان داد مقادیر ضریب همبستگی فعالیت عضله پهن خارجی با مقادیر نرخ بارگذاری عمودی در گروه آزمایش معکوس بوده و افزایش معناداری را بعد از دوره تمرینی داشته است. 
طی فاز پاسخ بارگذاری، افزایش نیروی عکس‌العمل زمین به سرعت افزایش پیدا می‌کند و به کف پا وارد می‌شود. اگر میزان نرخ بارگذاری افزایش یابد، بیشترین احتمال آسیب در این فاز وجود دارد [1]. دو مکانیسم برای کاهش این نیروها وجود دارد که یکی از آن‌ها آن انقباض برون‌گرای عضلات چهارسرران است. بنابراین به نظر می‌رسد افزایش مقادیر ضریب همبستگی منفی مشاهده‌شده بعد از دوره تمرینی ناشی از کاهش نرخ بارگزاری عمودی و افزایش فعالیت عضله پهن خارجی است که طی این فاز در افراد دیابتی یک مکانیسم برای کاهش نیروی عکس‌العمل زمین از طریق جذب شوک باشد. به نظر می‌رسد در کنار هم قرار داردن اصل اندازه در کنترل نیروی تولیدی عضلات [20] و تأثیرپذیری بیشتر تارهای عضلانی نوع یک [21] بتواند علت بهبود عملکرد این عضله در جذب شوک نیروی عکس‌العمل زمین را توضیح دهد. به این صورت که در خلال انقباض عضلانی، باتوجه‌به اصل اندازه، ابتدا تارهای عضلانی با نورون حرکتی کوچکتر به کار گرفته می‌شوند و این نورون‌های حرکتی کوچک تعداد تارهای عضلانی کمتری را حمایت می‌کنند و این واحدهای حرکتی کوچک غالباً شامل تارهای عضلانی نوع یک می‌باشند و ازطرفی باتوجه‌به تأثیرپذیری بیشتر تارهای عضلانی نوع یک از تمرینات هوازی، عضلات برای کنترل شوک، با هماهنگی بهتر و درنتیجه فعالیت کمتر، درگیر شده‌اند. درواقع به‌دلیل کاهش ظرفیت عملکردی اعصاب محیطی به دنبال نوروپاتی دیابتی و کاهش ظرفیت عملکردی تام عضلات کنترل نیروی عکس‌العمل زمین تقلای عضلانی بیشتری را نسبت به افراد سالم می‌طلبند [20، 21]. باتوجه‌به اینکه این پژوهش اولین مطالعه در این زمینه است، امکان مقایسه مستقیم نتایج پژوهش حاضر با سایر مطالعات در این زمینه میسر نمی‌باشد. 
ابوود و همکاران در سال 2000 به بررسی اختلال در عملکرد عضلات اندام تحتانی در هنگام راه رفتن پرداختند و نشان دادند فعالیت الکتریکی تأخیری در این عضلات باعث می‌شود فشار بیشتری به کف پا هنگام راه رفتن وارد شود [10]. نتایج پژوهش حاضر نشان داد تمرینات هوازی رابطه بین فعالیت الکتریکی عضله پهن خارجی و نرخ بارگذاری عمودی را بهبود می‌بخشد. بناباین، استفاده از این تمرینات در افراد دیابتی توصیه می‌شود. باوجوداین، اثبات هرچه بهتر این موضوع نیاز به انجام پژوهش‌های بیشتر در این زمینه دارد. 
مقادیر ضریب همبستگی فعالیت عضله راست رانی با مقادیر نرخ بارگذاری عمودی تحت تأثیر برنامه تمرینی قرار نگرفت. یکی از دلایل احتمالی این موضوع می‌تواند دو مفصله بودن این عضله باشد. عضله راست رانی دو نقش فلکشن مفصل ران و اکستنشن مفصل زانو را دارا می‌باشد [22]. به همین دلیل نقش کمتری را نسبت به سایر گروه عضلات چهارسرران در اکستنشن زانو و درنتیجه جذب شوک دارا می‌باشد. مقادیر ضریب همبستگی فعالیت عضله پهن داخلی با مقادیر نرخ بارگذاری عمودی تحت تأثیر برنامه تمرینی قرار نگرفت. سطح مقطع فیزیولوژیکی عضله پهن داخلی نسبت به عضله پهن خارجی کمتر است [7]. بنابراین، احتمالاً باتوجه‌به کوچک بودن سطح مقطع این عضله تأثیرات کمتری را از تمرینات هوازی پذیرفته است. 
پژوهش حاضر دارای محدودیت‌هایی بود که از آن جمله می‌توان به عدم ثبت کینماتیک حرکت اشاره کرد. از سوی دیگر، در این پژوهش ارتباط فعالیت عضلات با کینتیک مفاصل مورد ارزیابی قرار نگرفته است که نیاز به انجام مطالعات بیشتر در این زمینه می‌باشد. از سوی دیگر بررسی اثرات سایر تداخلات درمانی ازنظر علمی بر روی افراد دیابتی توصیه می‌شود [23-29]. 

نتیجه‌گیری
تمرینات هوازی رابطه بین فعالیت الکتریکی عضله پهن خارجی و نرخ بارگذاری عمودی را بهبود می‌بخشد. بنابراین، استفاده از تمرینات هوازی در بازتوانی افراد مبتلا به دیابت نروپاتی توصیه می‌شود. 

ملاحظات اخلاقی

پیروی از اصول اخلاق پژوهش
پژوهش حاضر کد اخلاق در پژوهش را از کمیته اخلاق دانشگاه علوم پزشکی اردبیل به شماره (IR.ARUMS.REC.1397.287) و از مرکز کارآزمایی بالینی ایران هم کد کارآزمایی بالینی به شماره IRCT20200201046326N1 دریافت کرده است. 

حامی مالی
این مقاله برگرفته از طرح پژوهشی امیرعلی جعفرنژادگرو در گروه بیومکانیک ورزشی دانشگاه محقق اردبیلی می‌باشد و  دانشگاه محقق اردبیلی منبع مالی پژوهش موردنظر بوده است. 

مشارکت نویسندگان
تمام نویسندگان در آماده‌سازی این مقاله مشارکت یکسان داشتند. 

تعارض منافع
بنابر اظهار نویسندگان، این مقاله تعارض منافع نداد. 

تشکر و قدردانی
از تمامی افراد شرکت‌کننده در پژوهش تشکر می‌شود.

References

1. Farahpour N, Jafarnezhad A, Damavandi M, Bakhtiari A, Allard P. Gait ground reaction force characteristics of low back pain patients with pronated foot and able-bodied individuals with and without foot pronation. Journal of Biomechanics. 2016; 49(9):1705-10. [DOI:10. 1016/j. jbiomech. 2016. 03. 056][PMID]
2. Stacoff A, Diezi C, Luder G, Stüssi E, Kramers-de Quervain IA. Ground reaction forces on stairs: Effects of stair inclination and age. Gait & Posture. 2005; 21(1):24-38. [DOI:10. 1016/j. gaitpost. 2003. 11. 003][PMID]
3. Liikavainio T, Bragge T, Hakkarainen M, Karjalainen PA, Arokoski JP. Gait and muscle activation changes in men with knee osteoarthritis. The Knee. 2010; 17(1):69-76. [DOI:10. 1016/j. knee. 2009. 05. 003][PMID]
4. Silva Dde O, Briani RV, Pazzinatto MF, Ferrari D, Aragão FA, Azevedo FM. Reduced knee flexion is a possible cause of increased loading rates in individuals with patellofemoral pain. Clinical Biomechanics. 2015; 30(9):971-5. [DOI:10. 1016/j. clinbiomech. 2015. 06. 021][PMID]
5. Milner CE, Davis IS, Hamill J. Free moment as a predictor of tibial stress fracture in distance runners. Journal of Bio 2006; 39(15):2819-25. [DOI:10. 1016/j. jbiomech. 2005. 09. 022][PMID]
6. Cavanagh PR. The running shoe book. California: Anderson World; 1980. [Link]
7. Oatis CA. Kinesiology: The mechanics and pathomechanics of human movement. Philadelphia: Lippincott Williams & Wilkins; 2009. [Link]
8. IJzerman TH, Schaper NC, Melai T, Meijer K, Willems PJ, Savelberg HH. Lower extremity muscle strength is reduced in people with type 2 diabetes, with and without polyneuropathy, and is associated with impaired mobility and reduced quality of life. Diabetes Research and Clinical Practice. 2012; 95(3):345-51. [DOI:10. 1016/j. diabres. 2011. 10. 026][PMID]
9. Butugan MK, Sartor CD, Watari R, Martins MC, Ortega NR, Vigneron VA, et al. Multichannel EMG-based estimation of fiber conduction velocity during isometric contraction of patients with different stages of diabetic neuropathy. Journal of Electromyography and Kinesiology. 2014; 24(4):465-72. [DOI:10. 1016/j. jelekin. 2014. 04. 007][PMID]
10. Abboud RJ, Rowley DI, Newton RW. Lower limb muscle dysfunction may contribute to foot ulceration in diabetic patients. Clinical Biomechanics. 2000; 15(1):37-45. [DOI:10. 1016/S0268-0033(99)00038-8][PMID]
11. Tessier D, Ménard J, Fülöp T, Ardilouze J, Roy M, Dubuc N, et al. Effects of aerobic physical exercise in the elderly with type 2 diabetes mellitus. Archives of Gerontology and Geriatrics. 2000; 31(2):121-32. [DOI:10. 1016/S0167-4943(00)00076-5][PMID]
12. Rabbi MF, Ghazali KH, Altwijri O, Alqahtani M, Rahman SM, Ali MA, et al. Significance of electromyography in the assessment of diabetic neuropathy. Journal of Mechanics in Medicine and Biology. 2019; 19(03):1930001. [DOI:10. 1142/S0219519419300011]
13. Winnick JJ, Sherman WM, Habash DL, Stout MB, Failla ML, Belury MA, et al. Short-term aerobic exercise training in obese humans with type 2 diabetes mellitus improves whole-body insulin sensitivity through gains in peripheral, not hepatic insulin sensitivity. The Journal of Clinical Endocrinology & Metabolism. 2008; 93(3):771-8. [DOI:10. 1210/jc. 2007-1524][PMID][PMCID]
14. Sardar MA, Boghrabadi V, Sohrabi M, Aminzadeh R, Jalalian M. The effects of aerobic exercise training on psychosocial aspects of men with type 2 diabetes mellitus. Global Journal of Health Science. 2014; 6(2):196-202. [DOI:10.5539/gjhs. v6n2p196][PMID][PMCID]
15. Picon AP, Ortega NR, Watari R, Sartor C, Sacco IC. Classification of the severity of diabetic neuropathy: A new approach taking uncertainties into account using fuzzy logic. Clinics. 2012; 67(2):151-6. [DOI:10. 6061/clinics/2012(02)10][PMID]
16. American College of Sports Medicine. ACSM’s health-related physical fitness assessment manual. Philadelphia: Lippincott Williams & Wilkins; 2014. [Link]
17. Hermens HJ, Freriks B, Disselhorst-Klug C, Rau G. Development of recommendations for SEMG sensors and sensor placement procedures. Journal of Electromyography and Kinesiology. 2000; 10(5):361-74.‏[DOI:10.1016/S1050-6411(00)00027-4]
18. Murley GS, Menz HB, Landorf KB. Foot posture influences the electromyographic activity of selected lower limb muscles during gait. Journal of Foot and Ankle Research. 2009; 2:35. [DOI:10. 1186/1757-1146-2-35][PMID][PMCID]
19. Lehman GJ, McGill SM. The importance of normalization in the interpretation of surface electromyography: A proof of principle. Journal of Manipulative and Physiological Therapeutics. 1999; 22(7):444-6. [DOI:10. 1016/S0161-4754(99)70032-1][PMID]
20. Schoenfeld B. Science and development of muscle hypertrophy. Champaign: Human Kinetics; 2016. [DOI:10. 5040/9781492595847]
21. Fritzsche K, Blüher M, Schering S, Buchwalow IB, Kern M, Linke A, et al. Metabolic profile and nitric oxide synthase expression of skeletal muscle fibers are altered in patients with type 1 diabetes. Experimental and Clinical Endocrinology & Diabetes. 2008; 116(10):606-13. [DOI:10. 1055/s-2008-1073126][PMID]
22. Winter DA. Biomechanics and motor control of human movement. New Jersey: John Wiley & Sons; 2009. [DOI:10. 1002/9780470549148]
23. Jafarnezhadgero A, Madadi-Shad M, McCrum C, Karamanidis K. Effects of corrective training on drop landing ground reaction force characteristics and lower limb kinematics in older adults with genu valgus: A randomized controlled trial. Journal of Aging and Physical Activity. 2019; 27(1):9-17. [DOI:10. 1123/japa. 2017-0315][PMID]
24. Madadi-Shad M, Jafarnezhadgero AA, Sheikhalizade H, Dionisio VC. Effect of a corrective exercise program on gait kinetics and muscle activities in older adults with both low back pain and pronated feet: A double-blind, randomized controlled trial. Gait & Posture. 2020; 76:339-45. [DOI:10. 1016/j. gaitpost. 2019. 12. 026][PMID]
25. Jafarnezhadgero AA, Sorkhe E, Oliveira AS. Motion-control shoes help maintaining low loading rate levels during fatiguing running in pronated female runners. Gait & Posture. 2019; 73:65-70. [DOI:10. 1016/j. gaitpost. 2019. 07. 133][PMID]
26. Jafarnezhadgero A, Majlesi M, Madadi-Shad M. The effects of low arched feet on lower limb joints moment asymmetry during gait in children: A cross sectional study. The Foot. 2018; 34:63-8. [DOI:10. 1016/j. foot. 2017. 11. 005][PMID]
27. Jafarnezhadgero AA, Anvari M, Granacher U. Long-term effects of shoe mileage on ground reaction forces and lower limb muscle activities during walking in individuals with genu varus. Clinical Biomechanics. 2020; 73:55-62. [DOI:10. 1016/j. clinbiomech. 2020. 01. 006][PMID]
28. Jafarnezhadgero AA, Shahverdi M, Madadi Shad M. The effectiveness of a novel Kinesio Taping technique on the ground reaction force components during bilateral drop landing in athletes with concurrent pronated foot and patella-femoral pain syndrome. Journal of Advanced Sport Technology. 2017; 1(1):22-9. [Link]
29. Jafarnezhadgero AA, Yadegar A, Valizadehorang A, Dionisio VC. Effect of sports shoe mileage on running mechanics and lower limb muscular activities in male individuals with and without genu varus. Science & Sports. 2021; 36(5):e175-83. [DOI:10. 1016/j. scispo. 2020. 10. 010]